Coévolution gènes-culture à l'âge de la génomique

Abstract

La culture, c’est-à-dire l'utilisation des informations socialement apprises, est au cœur des adaptations de l'homme. Nous étudions ici les processus d’évolution culturelle qui ont joué un rôle actif de premier plan dans l'évolution des gènes.

La culture évolue normalement plus rapidement que les gènes, créant de nouveaux environnements qui exercent une nouvelle pression sélective sur les gènes. De nombreux gènes humains sous sélection récente ou en cours se modifient suite à de nouveaux environnements créés par des innovations culturelles. Certains se sont modifiés en réponse au développement de l’agriculture au début et au milieu de l’Holocène. Les allèles codant pour des adaptations aux aliments riches en amidon (ex : augmentation du nombre de copies de l’amylase), ou pour des adaptations aux maladies épidémiques, ont évolué avec l’élargissement des groupes humains (ex : déficit en G6PD et drépanocytose qui offrent une protection contre le paludisme). Les analyses génomiques à grande échelle, utilisant des motifs de déséquilibre de liaison pour détecter une sélection récente, suggèrent que beaucoup plus de gènes ont évolué en réponse à l'agriculture.

Des modifications génétiques en réponse au nouvel environnement social des sociétés modernes contemporaines sont très probablement en cours. Les effets fonctionnels de la plupart des allèles sous sélection au cours des 10.000 dernières années sont actuellement inconnus. Le rôle des changements paléo-environnementaux dans la régulation du rythme d’évolution des hominidés est également inconnu.

Bien que les effets de la coévolution gène-culture dirigée par la culture, soient encore largement méconnus dans l’histoire de la lignée humaine, des théories et des preuves suggèrent qu’ils sont importants. Les nouvelles méthodes génomiques permettent d’améliorer la compréhension de cette coévolution gène-culture dans notre histoire évolutive.

Introduction

Le système culturel humain suppose une accumulation d’adaptations complexes, dans des environnements locaux, souvent éphémères. Grâce à leur technologie basée sur une profonde connaissance des plantes et des animaux, les chasseurs-cueilleurs de l'âge de pierre se sont dispersés sur un habitat beaucoup plus vaste que tout autre mammifère, de la toundra glaciale de l'Arctique aux déserts arides de l'Australie. La pirogue polynésienne et le kayak de l'Arctique sont des exemples de l'incroyable sophistication culturelle qui a permis à l’homme de s’adapter à des régions de la planète aussi éloignées et diverses. Les formes d'organisations sociales observées chez les humains sont plus diversifiées que dans tout le reste de l'ordre des primates confondus. Homo sapiens constitue la plus impressionnante radiation adaptative. Nous avons occupé pratiquement tous les habitats sur la terre, par la technologie et l'organisation sociale permettant de générer des milliers de systèmes socio-économiques (1,2).

Evolution culturelle et coévolution gène-culture

La culture a de nombreuses définitions, mais pour notre propos, il s’agit de toutes les informations que les individus acquièrent des autres par des apprentissages sociaux, dont l'enseignement et l’imitation (3).

La fidélité de la transmission est souvent suffisamment élevée pour que la culture puisse agir comme un système héritable (4). Nous observons couramment que les idées, les pratiques, les compétences, les attitudes, les normes, les styles d'art, la technologie, les façons de parler, et d'autres éléments culturels changent avec le temps, mais nous voyons aussi des traditions persister très longtemps. L’anglais de Shakespeare est manifestement un ancêtre récent de la langue parlée en Angleterre aujourd'hui, mais les locuteurs anglais modernes ne peuvent pas apprécier pleinement son théâtre sans une connaissance des différences entre la culture élisabéthaine et celle du XXI° siècle.

La culture est donc un système de descendance avec modification. L’idée que la culture est fondamentalement une sorte de système d'héritages qui peuvent être étudiés en utilisant une approche « populationnelle » a été très productive. Il a conduit les évolutionnistes à modéliser les processus d’évolution culturelle en utilisant les outils et les modes de pensée issus de domaines aussi divers que la génétique des populations, l’épidémiologie, l’écologie, la théorie des jeux et les processus stochastiques (3, 5).

Ceux qui sont familiers avec l'évolution génétique peuvent s’appuyer sur les similitudes et les différences entre évolution génétique et culturelle. Les principales différences sont la nature des forces qui agissent sur la transmission culturelle, les modèles de transmission observés et les taux relatifs d'adaptation. Plusieurs des forces qui agissent sur la variation culturelle pour en modifier l’évolution sont déjà familières aux biologistes évolutionnistes, telles que les erreurs aléatoires dans l’enseignement ou l'acquisition des éléments culturels (mutations), les effets statistiques dans les petites populations (dérives), et les effets sur les conséquences de l’utilisation de différents variants culturels au niveau des vies individuelles (sélection naturelle). D'autres forces d'évolution culturelle sont distinctes et résultent du fait que les « acquéreurs » de culture, y compris les nourrissons, sont susceptibles de faire des choix. Les gens peuvent dans une certaine mesure choisir parmi les différents variants culturels qu'ils observent. En supposant que leurs choix ne soient pas aléatoires, ceci crée une variété de biais définis par la façon dont les choix sont faits (6).

Les parents transmettent aussi sélectivement les variants qu'ils apprennent à leur progéniture et à d'autres. Nous appelons ces processus psychologiques qui dominent la transmission parents-enfants des «forces de prise de décision ». Ces forces dominent de beaucoup (quoique pas toutes) les forces de transmission génétique. En revanche, les données sur les modes de transmission à partir d'une variété de sources indique que les individus, adultes comme enfants, puisent aussi leurs informations dans un plus large et plus dynamique réseau social, incluant les parents, les frères et sœurs, les pairs, et beaucoup d'autres. L'apprentissage social comporte des biais qui focalisent l'attention sur ceux qui sont de même sexe, de même ethnie, plus âgés, ont plus de succès, plus de prestige, ou sont plus aptes à élargir leur répertoire culturel et leur réseau social (7-9).

Les humains génèrent aussi de nouveaux types de processus non aléatoires, tels que l'apprentissage individuel et la pensée créatrice.

Les données de terrain montrent que les taux d’adaptation peuvent être beaucoup plus importants et rapides pour l'évolution culturelle que pour l'évolution génétique (1,10). Par exemple, lorsque les patates douces américaines résistantes au froid sont devenues disponibles pour les peuples montagnards de Nouvelle Guinée, cette nouvelle récolte a déclenché une explosion démographique et une poussée d’innovations sociales et économiques dans ces sociétés (11). Les gadgets attractifs, tels que les téléphones mobiles, ont été avidement adoptés tout autour du monde contemporain, et conduisent brutalement à d’importants changements culturels. La principale différence entre les deux évolutions est que la culturelle est intrinsèquement plus rapide que la génétique. Des preuves convergentes dans plusieurs disciplines indiquent que nos capacités psychologiques pour l'apprentissage culturel ont évolué comme nos adaptations à des environnements variables dans le temps et l’espace (12,13). Si l’on ajoute les biais et forces de polarisation et la transmission des apprentissages individuels à la variation aléatoire et à la sélection naturelle, les systèmes culturels peuvent suivre plus rapidement les changements environnementaux que ne le peuvent les gènes seuls, mais avec un coût considérable qui est celui du maintien d'un grand cerveau adaptable aux systèmes culturels (3, 14). Ces changements rapides contribuent aussi à de grandes différences entre sociétés voisines, avec des conséquences majeures sur l'évolution de la socialité d’Homo sapiens (1). Même les plus sophistiqués des apprentis sociaux d’autres espèces, telles que les chimpanzés, sont de bien piètres élèves sociaux par rapport aux jeunes enfants (15). Récemment, les études expérimentales de transmission culturelle et d'évolution sont devenus courantes (7, 16-18) et beaucoup de travaux en linguistique (19, 20), en psychologie appliquée (21), et autres domaines d’histoire et de sociologie fournissent des preuves convaincantes de l'évolution culturelle.

Les cultures créent de nouveaux environnements qui conduisent à de nouvelles pressions
de sélection sur les gènes (1). [Nous incluons ici les effets de construction de niche (22) dans la mesure où les modifications d’environnement sont enracinées dans la technologie et dans les institutions sociales transmises culturellement.] D’une certaine façon, la culture humaine correspond à la plasticité phénotypique. Elle a évolué pour répondre aux variations environnementales, permettant aux gènes d’être épargnés par la sélection. De nombreux éléments de la biologie des organismes complexes, tels que celui de l’homme, résultent de la plasticité phénotypique (23). Par exemple, de nombreux processus de développement ont un élément de variation aléatoire ou de rétention sélective. Les axones des nerfs prolifèrent et sont raccourcis s’ils ne trouvent pas de cibles adéquates. Comme les autres systèmes d’héritabilité de variations acquises, la culture peut jouer un rôle actif dans l'évolution au moyen de ce qui est connu sous le nom d’effet Baldwin (24, 25). Les systèmes de plasticité phénotypique, s’ils sont adaptatifs, vont générer des phénotypes qui tolèrent de petits changements environnementaux et de petites déviations de l’optimum génétique. Les mécanismes de plasticité phénotypique proche de l’optimum sélectif mettent les variants génétiques proches de cet optimum à l’abri de la sélection. Mais loin de l’optimum sélectif, la plasticité phénotypique a l'effet inverse. En rendant possible la survie et la reproduction dans des environnements nouveaux, la plasticité phénotypique peut exposer des gènes à la sélection. Ainsi, probablement, les sapiens anatomiquement modernes qui ont quitté l'Afrique tropicale pour envahir les milieux tempérés et périglaciaires d’Eurasie se sont d’abord adaptés en utilisant les habits, les abris et le feu, mais ils ont plus tard évolué physiquement ; leur peau plus grasse et moins pigmentée est mieux adaptée aux froid et une faible luminosité (26).

Les gènes et la culture ressemblent à une symbiose de deux systèmes d’hérédité pour un seul corps physique. Le système culturel peut créer rapidement des adaptations complexes par rapport au système génétique. Plus ces adaptations culturelles devenaient importantes, plus il y avait à gagner à imiter une idée ou une pratique couronnée de succès. Si une personne est capable de juger qui ou quoi a plus de réussite, une nouvelle variation adaptative peut se propager rapidement à travers une population, et parfois en une seule génération. Cette capacité a pu être particulièrement importante dans les climats glaciaires extrêmement variables sur des échelles de temps allant d'une à quelques dizaines de générations. Les modèles théoriques indiquent que cette variation devait favoriser l'évolution d'un système cognitif coûteux d'adaptation culturelle (13). Lorsque la variation a une plus petite amplitude ou se déroule sur de plus longues échelles de temps, la sélection entraîne des variations génétiques pour suivre les changements de l'environnement à un moindre coût. Lorsque la variation est forte, à des échelles de temps d'une génération ou moins, l’apprentissage personnel et les mécanismes de plasticité phénotypique seront favorisés par la sélection. Le génome humain et la biologie associée fournissent un grand volume cérébral, des modifications anatomiques pour la parole, et beaucoup d'autres modifications codées génétiquement pour permettre aux humains de produire des systèmes culturels variés (3). Dans le même temps, les systèmes culturels complexes auront tendance à s’adapter aux capacités cognitives génétiquement contraintes afin d’en faciliter l’apprentissage et l’utilité. L'adaptation culturelle aux contraintes de la cognition a été récemment confirmée pour l’acquisition du langage (27) et de la lecture (28).

Les évolutionnistes se demandent si l'évolution culturelle a été largement contrôlée par une sélection au niveau des gènes ou si elle a joué un joué plus souvent un rôle de premier plan au cours de l'évolution d’Homo sapiens. Wilson (29) pense que des règles épigénétiques ont contrôlé l’évolution culturelle jusqu'à la fin du pléistocène. A contrario, nous pensons que l'évolution culturelle a joué un grand rôle dans notre façonnage génétique. Par exemple, la sélection de groupe sur la variation culturelle a probablement a joué un rôle de premier plan dans l'évolution des gènes qui sous-tendent des comportements sociaux inattendus, comme l’alloparentalité ou la coopération entre individus lointainement apparentés (1, 30). La théorie suggère que la variation entre les groupes se produit plus facilement par le système culturel que par le système génétique, ce qui est confirmé par les études (18). Est-ce que la Sélection Naturelle a d’abord créé des aptitudes à la culture pour des raisons non culturelles, après quoi l'évolution culturelle a élaboré des systèmes moraux, comme le suggère Ayala (31) ; ou bien est-ce que la culture a souvent joué les premiers rôles dans la coévolution gène-culture, même chez les premiers hominidés? Peut-être que la nature humaine est elle-même un produit substantiel de l'évolution culturelle ayant influencé l'évolution génétique par un effet Baldwin systématique à grande échelle.

Coévolution gène-culture dans l’histoire des hominidés

Wood (32) propose une vision de l'évolution humaine. Les études sur des singes (33) suggèrent que la culture constituait déjà une partie des capacités de notre dernier ancêtre commun avec les chimpanzés. La coévolution gène-culture dirigée par la culture aurait alors une histoire très profonde dans notre lignée. Plus tard, l’évolution culturelle a conduit à des innovations techniques tel que le piégeage des animaux, augmentant la viande et la graisse dans les régimes, ce qui, avec la cuisson, aurait permis l’évolution vers des cerveaux plus gros et plus coûteux (34-37), donc à une technologie encore plus sophistiquée, conduisant les hommes à devenir d’habiles chasseurs de gros gibier au cours des deux derniers cycles glaciaires (38). Ensuite, il y a 11500 ans, lorsque les climats de l’holocène sont devenus beaucoup moins variables, les ressources végétales ont commencé à être exploitées de manière intensive dans de nombreuses parties du monde. L’agriculture devint progressivement le système de subsistance dominante dans la plupart des parties du monde (39). Dans le même temps, l'organisation sociale humaine en a été bouleversée. Les éléments de preuve examinés ci-dessous montrent que l’agriculture de subsistance a conduit à de nombreuses modifications génétiques, mais les preuves concernant les anciens épisodes de coévolution sont encore rares.

L'idée que la variation culturelle résulterait d’une sélection de groupe à l’échelle des tribus est une modernisation d'une première hypothèse déjà proposée par Darwin dans la descendance de l'homme (40). Notre dernier ancêtre commun avec les autres singes avait vraisemblablement un système social basé sur la domination, sans apport supplémentaire de nourriture à la progéniture au-delà du lait maternel. Les soins parentaux coopératifs semblent avoir été essentiels pour fournir aux mères et aux jeunes les compléments alimentaires nécessaires à l’expansion du cerveau (41). Chez les sapiens anatomiquement modernes, plusieurs exemples ethnographiques bien étudiés montrent que les mâles adultes chasseurs ont produit un excédent de viande et de graisse qui a profité aux femmes et aux enfants (36, 42). Pour réduire les risques de la chasse, les hommes ont coopéré au sein de bandes incluant plusieurs bons chasseurs. Ces bandes étaient des unités flexibles attirant des membres, pas toujours apparentés, provenant de plus larges groupes ethnolinguistiques. Comme la taille des populations a grossi avec l’élevage et l’agriculture, la densité démographique a augmenté la sophistication sociale, conduisant à des systèmes politiques formels, chefferies et petits états de l'holocène moyen jusqu’aux grands états et empires de l'époque classique (43). Quelque part le long de cette trajectoire de sophistication sociale croissante, les humains ont développé une psychologie sociale organisée autour de règles sociales acquises culturellement, (des «normes» pour les psychologues ou des «institutions» pour les sociologues) (44). Les gens acquéraient ainsi une identité sociale qui les liait émotionnellement à leur groupe social (45). Nous sommes devenus excessivement sensibles aux frontières sociales symboliquement marquées par la langue, les vêtements, les rituels, et d'autres différences stylistiques entre «nous» et « eux » (8).

Les traces et témoignages paléoanthropologiques sont sérieusement déficients, comme le sont les fossiles. De nombreuses formes de technologie sont très rarement préservées, comme celles qui sont faites de bois, de fibres organiques ou de cuir. L’usure des outils de pierre suggère qu'ils étaient souvent utilisés pour fabriquer ces produits. Des trouvailles très rares, comme trois javelots de bois, aérodynamiques et sophistiqués en Allemagne, datant de 400 000 ans (49), suggèrent que se reposer sur les restes en pierre ne permet pas d’apprécier toute la sophistication technique de nos ancêtres. Déduire la taille des populations humaines des données paléoanthropologiques est également difficile. La démographie est importante parce que l’accumulation de sophistications culturelle est plus importante et plus rapide dans les grandes communautés (50, 51). Ainsi, des populations humaines aux spectres de capacités cognitives individuelles identiques peuvent produire des outils simples ou élaborés, en fonction de la taille effective de la population. Les influences exogènes comme le climat ou la concurrence avec d'autres espèces peuvent être importantes. Par exemple, en Afrique du Sud, il y a 70 à 80 000 ans, deux courtes périodes avec outils plus sophistiqués ponctuent une longue période moins riche au paléolithique moyen, peut-être à cause de plusieurs phases d'expansion et de ralentissement démographique (52,53). Juste après que les hommes modernes aient quitté l'Afrique, la plupart des populations semblent d'avoir fabriqué les outils du paléolithique moyen ; mais un peu plus tard, les peuples du paléolithique supérieur de l'Eurasie occidentale ont fait des outils sophistiqués et produit un vaste corpus artistique (54) d'une complexité observée seulement chez les ethnies de chasseurs-cueilleurs les plus complexes.

Ainsi, les quatre indices les plus évidents de complexité cognitive, la taille du cerveau, l’aptitude à coloniser un large éventail d'environnements, la complexité des outils en pierre, et les productions artistiques, ne sont que très imparfaitement corrélés, pour des raisons qui restent énigmatiques. Les inférences sur le comportement passé et l'organisation sociale sont nécessairement fondées sur des preuves bien minces. Certains auteurs soutiennent que même les hominidés assez anciens avaient des comportements modernes (55). Par exemple, Lovejoy pense que les canines réduites d’Ardipithecus ramidus, assez proche de notre dernier ancêtre commun avec les autres singes, indiquent des innovations sociales importantes très tôt dans notre lignée (56). D’un autre côté, Klein (57) affirme qu'au moins une modernisation sociale ou cognitive majeure doit avoir précipité l'exode des hommes modernes hors d'Afrique très tard dans notre histoire évolutive. Ces deux théories sont controversées. Bien que l'hypothèse d’une évolution culturelle rapide qui aurait déterminé les processus de coévolution gène-culture soit théoriquement plausible, le fait est que le grand cerveau de l'homme moderne est antérieur aux systèmes culturels du paléolithique supérieur d’au moins 150 000 ans. Peut-être que des densités démographiques chroniquement faibles ont empêché les accumulations culturelles d’outils complexes et de comportements symboliques qui caractérisent le haut-paléolithique et l'âge de pierre (51). Les circonstances favorables qui ont permis l’expansion démographique, particulièrement dans l'ouest de l’Eurasie, il y a 40 000 ans et plus généralement dans l'holocène, ont permis aux hommes modernes de créer des cultures hautement élaborées sur la base de l'hypothèse de Ayala sur la moralité (31). Notre hypothèse que la culture a été la cause plutôt que la conséquence du système coévolutif peut ne pas toujours être correcte, même très tard dans l'évolution des hominidés. Les données génomiques sont prometteuses pour éclairer ces questions qui sont difficiles à résoudre avec les méthodes traditionnelles.

Nouveaux outils génomiques

Alors que les paléoanthropologues progressent très lentement dans la résolution des énigmes que nous venons d’évoquer, la révolution génomique, liée à la baisse du coût du séquençage rapide, est un outil qui permet deux nouveaux développements. D'abord, il aide à mieux comprendre la paléodémographie (58). Ensuite, il permet de savoir quand et où a eu lieu la sélection dans le génome humain. Les points de coalescence des lignées mitochondriales et autosomiques fournissent des indications sur les goulots d'étranglement génétiques passés. Lorsque les populations sont de petite taille, la diversité génétique est perdue par la dérive. Si la taille d’une population augmente soudainement, comme celle des hominidés au moment de la sortie de l’homme moderne hors d'Afrique, la coalescence concernera un plus grand nombre de gènes, indiquant alors les époques où la population humaine est devenue assez grande pour soutenir une plus grande diversité. Les nœuds de coalescence sont plus lointains pour les autosomes que pour les mitochondries ou les chromosomes Y, en partie parce que l'effectif des autosomes diploïdes est quatre fois supérieur à celui des mitochondries haploïdes transmises par la mère ou des chromosomes Y transmis par le père (59).

Les études des génomes de mitochondries et d’autosomes ont fourni un intéressant tableau de l’expansion démographique hors d’Afrique. Une succession de goulots d'étranglement de population ont provoqué une baisse de la diversité génétique au plus loin de notre mère-patrie africaine (60-64). Les populations les plus éloignées l'une de l'autre, d’après la longueur des plus probables chemins de migration hors d’Afrique, sont aussi les plus éloignées génétiquement. Ainsi, l'image de l'architecture génétique des populations humaines
dérivée de méthodes moléculaires ressemble à celle provenant de la génétique humaine classique (65). Les africains ont la plus forte diversité génétique, et les migrants les plus éloignés d'Afrique ont la plus faible en raison des goulots d'étranglement successifs. Les balayages sélectifs et la dérive génétique ont des effets similaires sur le génome, de sorte que les méthodes d'estimation plus efficaces pour dater les balayages sélectifs sont celles qui utilisent exclusivement les variations neutres pour estimer la taille des populations et le contrôle des effets de la dérive. Les effets de la sélection apparaissent alors comme des anomalies évidentes par rapport à ce qui est attendu par le modèle de neutralité (66, 67). À ce jour, les limites de taille et de nature des échantillons d'ADN humain séquencés ne permettent pas encore très bien de distinguer ce qui est populationnel de ce qui est sélectif. Mais la poursuite de la baisse des coûts de séquençage ne cesse d’améliorer les estimations.

Sabeti et al. (68) ont examiné les méthodes de détection de l'action de la sélection sur le génome à différentes échelles de temps. Sur la plus longue échelle, la sélection est mise en évidence par des différences fonctionnelles significatives entre les espèces. Par exemple, le gène FOXP2 a deux différences fonctionnelles significatives entre les humains et les chimpanzés. Les séquences préliminaires de l’ADN de Neandertal suggèrent que nous partageons ces deux changements avec cette espèce, plaçant ainsi l'apparition de ces modifications avant la séparation des deux espèces, il y a plusieurs centaines de milliers d'années (voir cependant les problèmes de cette interprétation ci-dessous). La sélection va montrer un excès de changements au niveau des sites qui changent les acides aminés des protéines, comparés à des sites synonymes qui ne le font pas. A plus courte échelle de temps, moins de 250 000 ans, la sélection positive laisse une signature de réduction de diversité sur les gènes liés à celui du balayage sélectif, c’est le phénomène de l’auto-stop génétique. Les mutations et la dérive vont finalement restaurer cette diversité, mais en attendant, un excès d'allèles rares, dans la région liée, fournit une estimation sur la période du balayage sélectif. A des échelles de temps inférieures à 80 000 ans, la région liée contiendra un excès d'allèles dérivés, qui ont fait de l'autostop à haute fréquence avec l'allèle qui était la cible de la sélection. Comme les populations humaines ont quitté l'Afrique et sont devenus exposées à des sélections divergentes dans différents environnements et cultures, des allèles différents seront sélectionnés dans différentes populations (moins de 60 000 ans). Même si les pressions de sélection sont les mêmes sur des populations différentes, et si un allèle avec la même fonction est sélectionné dans ces différentes populations, les allèles de ces populations seront tout de même susceptibles de contenir des différences neutres. Le gène régulateur de LCT diminue la sécrétion de lactase après le sevrage dans la plupart des populations humaines. Dans les populations de production laitière d'Europe de l’Ouest et d'Afrique de l'Ouest, le gène est rendu non fonctionnel, de sorte que les adultes continuent à sécréter la lactase et à bénéficier du lactose. Le séquençage des variants de LCT dans ces régions révèles qu’il est devenu non fonctionnel de différentes façons (69). Enfin, sur une échelle de temps inférieure à 30 000 ans, la région liée par auto-stop autour de l'allèle choisi n’a pas été soumise à des recombinaisons sur une longueur dépendant de la durée de la période considérée. L'haplotype entier sera monomorphe sur une certaine distance. Ainsi, le gène de LCT, qui a évolué après l'introduction de la production laitière, il y a environ 5000 ans, est associé à un haplotype long et monomorphe. A la longue, les recombinaisons réduisent le déséquilibre de liaison autour de l'allèle sélectionné, ce qui fournit une estimation approximative du moment du balayage sélectif.

Akey (70) a examiné les promesses et les pièges des méthodes de séquençage de l'ADN basées sur 21 analyses complètes de génomes pour les allèles sous sélection. Pour évaluer la fiabilité de ces méthodes, Akey a comparé huit génomes entiers aux bases de données HapMap et Perlgen. Les huit études ont rapporté un total de 5110 régions distinctes sous sélection, mais seulement 14,1% étaient identifiées par deux études ou plus, et 2,5% par quatre études ou plus. Néanmoins, il garde un optimisme prudent. Premièrement, un grand nombre des gènes trouvés dans plusieurs études étaient déjà identifiés comme étant certainement sous sélection, tel que le gène de LCT. Deuxièmement, beaucoup de gènes sous sélection présentent des différences géographiques. La sortie d’Afrique explique les sélections divergentes au cours des 60000 dernières années. L’évolution au cours de cette période est relativement facile à détecter et de nombreux allèles sous sélection récente doivent être des adaptations aux nouveaux environnements dans lesquels les humains se sont dispersés. D'importantes questions demeurent en raison du faible nombre d’échantillons, mais ce défaut se corrige rapidement (71). Une difficulté plus profonde est l’insuffisance de la génomique seule pour expliquer les effets phénotypiques des gènes que la sélection a ciblés. Dans le cas de gènes avec forts effets phénotypiques directs, tels que LCT (lactose), HBB (drépanocytose) ou d’autres gènes codant pour la résistance au paludisme, pour la pigmentation de la peau, une compréhension fonctionnelle avait précédé l'analyse génomique, laquelle n’a fait que rajouter des « rides » aux histoires classiques. Probablement, de nombreux gènes sous sélection sont des traits quantitatifs de loci où la sélection pour un phénotype donné exercera une sélection plus faible en de nombreux autres loci. Les constatations fonctionnelles pour les gènes qui sont transcrits en protéines, ne donnent que des idées générales sur la fonction des allèles particulièrement sélectionnés dans la lignée humaine. Nous n’avons pas encore assez d’études ciblant les séquences qui semblent avoir subi une sélection récente pour comprendre pourquoi ils ont fait l'objet de cette sélection. Pour avancer plus rapidement, il faudra utiliser les méthodes de haut débit à l'expression de gènes au cours du développement, sur le modèle de la technologie ChIP-on-chip, qui est encore à ses balbutiements pour l’épigénomique des vertébrés.

Les études sur le gène FOXP2 fournissent un exemple illustrant notre compréhension encore primitive de la connexion entre génotypes et phénotypes (72, 73). Ce gène, codant pour une protéine de régulation, a apparemment été sous forte sélection depuis notre dernier ancêtre commun avec les singes. Deux substitutions d'acide aminé ont eu lieu dans la lignée des hominiens. De premières études de déficit linguistique dans une famille ayant un allèle rare du FOXP2 firent penser qu’il pouvait s’agir d’un gène de la grammaire. Pourtant, il se révéla être un gène hautement conservé et exprimé dans une grande variété de tissus au cours du développement des vertébrés. Dans le cerveau, une étude de ChIP a montré qu'il diminuait l’expression du gène CNTNAP2 codant pour une protéine de la superfamille des neurexines. Ce gène est impliqué dans la reconnaissance et l'adhésion cellulaire, jouant un rôle dans le développement du système nerveux, y compris dans le cortex frontal humain pendant le développement. Par conséquent, il est exprimé dans certains tissus qui pourraient participer aux compétences linguistiques. Cependant, d'autres études ont identifié plusieurs centaines d'autres cibles potentielles de FOXP2, comme s’il jouait un rôle dans de nombreux circuits de régulation au cours du développement.

Le calendrier de l'évolution de l’allèle commun du FOXP2 humain peut aussi laisser perplexe. La région proche du gène humain contient une fréquence élevée de
des variants neutres qui ne sont pas perturbées par recombinaison, ce qui suggère que la seconde des deux substitutions humaines sur le gène doit avoir eu lieu au cours des 130 000 dernières années (73). D'autre part, Krause et al. (74) ont séquencé l’ADN de Neandertal et trouvé le même allèle que chez Sapiens, ce qui implique que l’allèle moderne a plus de 300 000 ans. Plusieurs hypothèses ont été proposées pour expliquer ce paradoxe ; soit un artefact, soit des introgressions entre Neandertal et Sapiens (75), soit encore que les deux substitutions d’acides aminés soient anciennes et que le déséquilibre de liaisons observé chez sapiens provienne d’un autre gène à proximité de FOXP2 (73, 76). Ainsi, malgré toutes les promesses de la génomique et à haut débit, la biologie de l'évolution humaine se révèle d’une grande complexité et nécessite des réflexions et analyses plus poussées.

L'environnement sélectif externe

Le rôle de la culture dans l'adaptation à des environnements temporels et spatiaux variables a longtemps été un thème important dans la théorie de la coévolution gène-culture (77-79). Les changements environnementaux au cours de l'évolution des hominidés ont été considérables. Les variations du climat, corrélées aux variations du cycle de précession de la rotation terrestre qui est passé d’une valeur moyenne de 23 000 ans du miocène et pliocène inférieur à 41 000 ans du pliocène moyen au pléistocène inférieur, et enfin à 100 000 ans au pléistocène moyen et supérieur. Le pliocène moyen correspond à l'apparition de notre genre Homo, et l'évolution vers des cerveaux plus grands et des techniques plus complexes, correspond au pléistocène moyen (80). Les variations à l’échelle du temps orbital (plus de 900 générations humaines) ont probablement peu d’impact sur le système gène-culture. Les composants de plus haute fréquence des variations climatiques, qui sont peut-être en corrélation avec les fluctuations orbitales basse fréquence, sont susceptibles d'être beaucoup plus importants. La haute résolution des carottes de glace du Groenland a d’abord révélé que des amplitudes de haute fréquence, millénaires et infra-millénaires (de 10 à 100 des générations humaines) ont eu cours lors de la dernière période glaciaire (81). Les longues carottes océaniques suggèrent que le rythme de cette variation a augmenté au cours des quatre derniers cycles glaciaires (82). Des données paléo-climatiques de plus haute résolution pour l'ensemble du cours de l'évolution des hominidés seraient très intéressantes...

Les modèles de coévolution gène-culture décrits ci-dessus, qui datent d'avant les données paléoclimatiques de haute résolution, suggèrent que la capacité cognitive à soutenir un système coûteux de transmission culturelle et d’évolution est favorisée par ces grandes amplitudes millénaires et infra-millénaires au cours des quatre derniers cycles glaciaires. Sans cette importante variation, les gènes et la plasticité phénotypique non transmise sont suffisants pour permettre à une population de s'adapter aux divers autres changements (3) sans nécessité de faire intervenir le plus rapide mais plus coûteux système culturel d’adaptation. Les données paléo-climatiques actuelles s’accordent avec l'hypothèse que l'évolution de la culture humaine a été une réponse à l'augmentation de la variation environnementale au cours du temps. Nous savons que l’augmentation de la taille du cerveau n’est pas propre au genre humain. Beaucoup de lignées de mammifères montrent une augmentation de la taille du cerveau au cours des deux derniers millions d'années (83). L’augmentation de la taille moyenne du cerveau des mammifères sur de nombreuses lignées peut être considérée comme un index paléoclimatique des variations à haute fréquence de l'environnement, au motif qu’un tissu nerveux très coûteux n’évoluerait pas, sauf s’il devient utile pour une adaptation rapide à des changements rapides, par l’apprentissage individuel et des formes plus simples d'apprentissage social (34, 84, 85).

Preuves actuelles et problèmes à résoudre

Dans cette section, nous présentons les preuves encore modestes qua la coévolution gène-culture dirigée par la culture a été le mode dominant de l'évolution humaine, qui remonte peut-être à l’époque de la divergence entre les hominidés et les autres singes. La culture modeste des chimpanzés et d’autres espèces (86-88) pourrait également induire une importante coévolution gène-culture par un effet Baldwin culturel.

La meilleure preuve d’une coévolution gène-culture nous vient du présent et du passé récent (89). Estimer la force et la direction de la sélection actuelle est un sujet classique de la biologie évolutionniste (90), et les sociologues ont mené des études similaires (91, 92). Les données environnementales, génétiques et culturelles sont plutôt bonnes pour les dix derniers millénaires. Cependant, une partie des questions les plus intéressantes concerne l'histoire plus ancienne, où les trois types de données ne sont pas toujours précis. Les anciens écosystèmes et leurs variations sont difficiles à reconstruire (93), les preuves d’une sélection lointaine sont moins précises que pour une sélection récente, et le nombre de fossiles et objets découverts, ainsi que leur état diminue avec le temps (94). L'espoir réside toujours dans la génomique et les études fonctionnelles connexes pour fournir une troisième source de données complétant les données paléoenvironnementales et paléoanthropologiques.

Sélection actuelle

La plupart des populations humaines contemporaines ont connu un changement culturel rapide et spectaculaire ces derniers temps, en raison du développement économique et de la mondialisation de la culture. Maladies et animaux domestiques de toutes provenances ont été introduits dans toutes les régions climatiquement compatibles. De grandes populations métissées ont émergé. Beaucoup de populations ont réduit leur exposition aux maladies infectieuses. Certaines populations sont devenues si riches que les maladies dues aux excès nutritionnels ont remplacé les maladies dues aux carences. Lors des deux derniers siècles, l’urbanisation est devenue le mode de vie dominant de l’humanité. La parentèle est devenue moins importants que les réseaux sociaux dans les sociétés urbaines, conduisant à de grandes modifications de la valeur sélective, à une transition démographique (baisse de mortalité et de natalité), et à une tolérance croissante pour des modes de vie qui ne conduisent pas nécessairement à la reproduction (95). On peut aussi raisonnablement soutenir que la densité des réseaux sociaux et de parenté, supporte des normes qui encouragent la reproduction dans de telles sociétés, car la sélection de parentèle a favorisé ceux qui portent plus d’intérêt à la reproduction de parents qu’à celles d’individus amis non apparentés.

Ces changements semblent tous susceptibles de générer une sélection mesurable
sur les gènes. Certains de ces changements génétiques sont susceptibles de résulter d’une sélection « relâchée », par exemple en raison de la réduction des maladies infectieuses et des carences nutritionnelles dans de nombreuses populations. Certains sont susceptibles de résulter d’une sélection positive de résistance aux nouveaux environnements. Par exemple, les environnements urbains modernes abiotiques ont apparemment conduit à une composante IgE du système immunitaire qui répond à des cibles inappropriées comme les propres tissus de l’organisme (maladies auto-immunes) ou d’inoffensifs pollens (maladies allergiques) (96, 97). Certaines de ces maladies, comme l'asthme, ont des taux de mortalité non négligeables chez les enfants et les jeunes adultes. Un certain nombre de gènes qui pourraient être les cibles de cette sélection sont connus pour être impliqués dans l'asthme.

Certaines des complexités de la coévolution gène-culture peuvent être illustrées par l'impact de la transition démographique sur l’évolution génétique et culturelle. Alors que la plupart d'entre nous célèbrent la forte baisse de la fécondité qui peut contribuer à diminuer le risque climatique et d’autres problèmes similaires d’origine anthropique, l’effet prioritaire de la sélection naturelle est de favoriser une conversion effective des ressources en progéniture. Ainsi, nous pourrions nous attendre à voir la sélection actuelle favoriser un comportement plus nataliste dans les sociétés post transition démographique. Sur le plan génétique, une étude sur l'héritabilité de la fécondité chez des jumeaux danois a montré que cette héritabilité était négligeable en période pré transition démographique, mais qu’elle est devenue notable dans des cohortes postérieures (98, 99). Autrefois, la culture nataliste, qui doit avoir été la norme dans la plupart des époques et des lieux, tout au long de notre histoire évolutive, aurait effectivement encouragé la plupart des gens à se reproduire efficacement, en dépit de variations génétiques mineures susceptibles de limiter la reproduction chez certaines personnes. Une chute drastique de la fécondité a probablement stimulé une variation, autrefois neutre ou presque, à avoir un effet beaucoup plus fort sur les phénotypes. Deux études montrent que des traits d’histoire de vie répondent actuellement à la sélection (100, 101). Dans ces études, les femmes ont une puberté et une première grossesse souvent plus précoces, et une ménopause plus tardive. Elles semblent sacrifier leur taille à une reproduction plus précoce. Quant au mécanisme des grossesses plus précoces, il peut simplement résulter d’une puberté plus précoce, exposant plus d’adolescentes impulsives à un risque de grossesse.

Stearns et ses coauteurs ont utilisé l'étude de Framingham pour estimer les effets des traits, mesurés dans cette étude, sur le succès reproductif (102). Ils ont estimé à la fois l’héritabilité et la force de sélection exercée sur ces traits. Les effets de la sélection se constatent par des corps plus petits et plus lourds, une reproduction plus précoce et une ménopause plus tardive, comme dans les études citées ci-dessus, ainsi qu’une pression sanguine et un cholestérol plus bas. Ces deux derniers traits suggèrent que la sélection adapte aux modes de vie sédentaires et aux régimes alimentaires riches des pays développés.

La culture est aussi sous sélection pour augmenter le taux de natalité. Certaines sous-cultures, comme le vieil ordre des anabaptistes, ont prouvé leur résistance à la modernisation culturelle et ont continué à se reproduire à des niveaux de fertilité naturelle de 7 enfants par femme. Ces populations anabaptistes sont en très forte croissance (103, 104). Hout et al. (92) ont aussi estimé les effets sélectifs des autres croyances religieuses. Le principal effet aux États-Unis semble être que les gens religieux ont environ deux fois plus d'enfants que les non pratiquants ; les différences entre les nombreuses religions sont par ailleurs modestes. Au niveau mondial, la religion se propage actuellement plus vite que la laïcité parce que les pratiquants ont plus d’enfants (105). Les sociologues de la religion ont fait valoir que le christianisme se répandit en partie par l'augmentation démographique dans l’Empire romain en raison de ses prescriptions natalistes (106).

Sélection au cours de l'Holocène.

Il y a environ 11500 ans le climat se stabilisa, amorçant l’actuelle période interglaciaire, relativement stable, chaude et humide. Pendant les quelques millénaires suivants, la plupart des populations humaines ont adopté l'agriculture comme nouvelle forme de subsistance (39). Les humains du pléistocène supérieur dépendaient essentiellement de la chasse pour leur subsistance (107). Ainsi, le passage à un régime riche en glucides végétaux confronta les hommes à des défis nutritifs (108). Les régimes riches en plantes ont accru la population, faisant apparaître de nouvelles maladies épidémiques, venant souvent des animaux domestiques (109). La densité démographique a conduit à de nouvelles formes d'organisation sociale en remplacement des sociétés égalitaires caractéristiques des chasseurs-cueilleurs. D’importantes sociétés sont apparues avec une autorité très hiérarchisée et une division du travail élaborée.

Des preuves montrent que de nombreux nouveaux gènes ont été sous sélection
au cours de l’holocène inférieur et moyen (110). Certains d'entre eux sont des polymorphismes connus et déjà évoqués, tels que le HBB (drépanocytose), le G6PD (protection contre le paludisme), et la LCT (sécrétion du lactose). D'autres concernent les polymorphismes du nombre de copies de l’amylase. Les populations avec une histoire récente de régimes riches en amidon ont plus de copies du gène codant pour l'amylase (111). Les fonctions des gènes sous sélection identifiés dans des analyses génomiques à grande échelle (68) montrent que beaucoup correspondent à des résistances aux maladies et à des adaptations alimentaires. Les progrès dans l’identification des fonctions des gènes, ont fait apparaître de nombreux dans le même cas (112-114).

La catégorie qui sera controversée est celle des gènes liés au comportement. La transformation des systèmes sociaux humains au cours de l’holocène est tout aussi profonde que la transition dans le régime alimentaire et l’exposition aux maladies. Devrions-nous nous attendre à ce que de nombreux gènes d’adaptation à des sociétés plus complexes et plus hiérarchisées aient surgi au cours de l’holocène ? Cochran et Harpending (115) ont suggéré que les Juifs ashkénazes ont une grande intelligence, et une concentration de maladies génétiques présentant des symptômes neurologiques, en raison de leur spécialisation médiévale dans la banque et le commerce de longue distance, et plus tard, dans divers postes de gestion. Ces emplois, mettant l'accent sur les compétences intellectuelles, ont sélectionné des QI élevés. Les juifs de cette époque étaient aussi relativement isolés génétiquement. Certains de ces gènes sont peut-être très présents et leur état homozygote peut conduire à des pathologies neurologiques. On pourrait imaginer que la division du travail humain est soutenue par des spécialisations génétiques favorisant différentes professions. Comme les cultures ont développé un plus grand nombre de rôles économiques et sociaux, la diversité génétique humaine pourrait avoir augmenté afin de diversifier les capacités et inclinations humaines. La division du travail des abeilles est soutenue par des reines qui multiplient les accouplements et diversifient ainsi les gènes des travailleuses dont les génotypes sont alors mieux adaptés à certaines tâches (116). Cette hypothèse suggère que les gènes contrôlant des traits tels que ceux de la personnalité devraient être plus variables dans les populations qui ont une longue histoire de division complète du travail.

D'autre part, la culture est une force énorme pour générer de la variation comportementale indépendamment de la variation génétique. Ainsi, la variation génétique humaine pour les traits de comportement peut être grande parce que la variation culturelle abrite beaucoup de variation génétique issue de la sélection. Le taux d'alphabétisation dans les sociétés avec de bons systèmes d'éducation peut avoisiner les 100% malgré le fait que la lecture ne soit pas quelque chose que les cerveaux ont acquis par l’évolution. Les systèmes d'écriture ont plutôt tiré parti de fonctions cérébrales qui avaient évolué pour d’autres activités très différentes (28). Les cultures trouvent des moyens de compensation des handicaps afin que le dyslexique et l’aveugle puissent apprendre à lire. L’idée que des traits à héritabilité élevés, tels que le QI, ne sont pas affectés par l'environnement culturel est invalidée par l'augmentation rapide du QI dans de nombreux pays développés au cours du 20e siècle (117), et par le fait que le QI est beaucoup moins héréditaire dans les populations de statut socioéconomique inférieur (118). De même, le QI est corrélé aux étapes de la modernisation des pays (119). La quantité et la qualité de l'éducation semblent expliquer la plupart des variations de QI entre les groupes et, au fil du temps, au sein des groupes (120). Botticini et Eckstein (121) soutiennent que la tradition d'éducation et d'alphabétisation permet aux Juifs d’accéder à des emplois exigeant des aptitudes intellectuelles élevées. Bien sûr, cette hypothèse et celle de Cochran et Harpending ne sont pas mutuellement exclusives. Dans quelle mesure les gènes qui sous-tendent la variation comportementale chez les humains, évoluent-ils surtout par dérive et mutation parce qu'ils sont protégés de la sélection par la culture, et dans quelle mesure ont-ils été sous sélection fréquence-dépendante afin de soutenir la division du travail dans sociétés complexes?

Sélection au cours du pliocène et pléistocène.

A la fin du pléistocène supérieur les humains avaient une capacité très avancée pour la culture et ils ont évolué sans délai vers des systèmes agricoles qui ont radicalement modifié leur environnement. Le fort impact coévolutif des grands changements culturels sur les gènes au cours de l'holocène n’est pas surprenant. Mais quelle importance avait ce mode de coévolution dans l’histoire plus lointaine des hominidés ? La théorie pointe la rapidité de l’évolution culturelle, comparée à l'évolution génétique. Même rudimentaires les capacités culturelles pourraient soutenir une coévolution appréciable gène-culture sous la dépendance de la culture. Cette idée est difficile à vérifier chez les humains en raison des limites actuelles de données, comme nous l’avons déjà dit. Certains éléments sont maintenant assez bien compris, tels que les squelettes et les outils de pierre. Des horloges génomiques peuvent potentiellement être étalonnées en comparant l'évolution des gènes affectant les squelettes et les capacités à fabriquer des outils de pierre, aux données paléoanthropologiques. Si les analyses génomiques peuvent fournir des dates moins grossières du moment où ces traits, absents des archives paléoanthropologiques, ont évolué, elles fourniront une nouvelle et importante source d'information sur la façon dont le processus coévolutif fonctionne. La logique de l'argument peut être illustrée par la réfutation de l'hypothèse d’une coévolution précoce telle que proposée par Sherwood Washburn (122). Washburn a spéculé qu'un processus coévolutif a été mis en place par le développement de la fabrication de simples outils en pierre. L'usage des outils a créé un environnement qui aurait favorisé la spécialisation des mains pour leur fabrication, conduisant à la station debout. Comme les mains sont devenues plus spécialisées pour la fabrication d'outils, la sélection aurait favorisé des cerveaux plus gros, améliorant la dextérité manuelle dans les manipulations fines, et soutenant plusieurs traditions d'outils complexes. Cette hypothèse n’est pas correcte, du moins pas dans la forme simple que Washburn a proposée. Les australopithèques étaient déjà bipèdes depuis plusieurs millions d'années sans aucune preuve d'augmentation de la taille de leur cerveau ni de l'utilisation d’outils. Beaucoup de scénarios plausibles sur l'évolution humaine dans le plio-pléistocène ont été avancées. La plupart d'entre eux sont difficiles à tester en utilisant les squelettes et les restes d’outils. Les données génomiques peuvent éclairer notre compréhension de l'évolution des hominidés dans le plio-pléistocène.

Conclusions
La génomique a déjà apporté de substantielles contributions à notre compréhension de l'évolution humaine, à commencer par l'utilisation des variations de l'ADN mitochondrial pour comprendre la chronologie des événements récents et ouvrir une fenêtre sur la paléodémographie, y compris la taille des populations du passé et leurs schémas de migration. L'utilisation des déséquilibres de liaison pour identifier des gènes sous sélection récente suggère une vague massive de modifications génétiques au cours de l'holocène, initiée par l'évolution culturelle et l'agriculture de subsistance. Mais notre manque de connaissance de la signification fonctionnelle de la plupart des allèles qui ont été sous sélection nous masque les détails. En ce qui concerne la coévolution gène-culture du plio-pléistocène, nous n’en sommes encore qu’au début de la compréhension. En plus d'une mauvaise compréhension de la fonction des gènes, on ne sait pas encore combien les séquences de gènes contiennent d’informations sur le calendrier de leur histoire sélective. D’autres outils, en plus du simple déséquilibre de liaison, seront nécessaires pour résoudre les nombreuses énigmes des archives paléoanthropologiques. Nous attendons des progrès rapides.

Richerson PJ, Boyd R, Henrich J.
Gene-culture coevolution in the age of genomics.
PNAS, May 11 2010 ; vol. 107 ; suppl. 2 pp 8985–8992.
DOI: 10.1073/pnas.0914631107
Traduction de Luc Perino