Chromosomes sexuels et longévité

Le sexe avec le chromosome sexuel réduit meurt plus tôt : une comparaison à travers l'arbre de la vie

Abstract

De nombreux taxons présentent des différences substantielles de durée de vie entre les sexes. Cependant, ces différences ne vont pas toujours dans le même sens. Chez les mammifères, les femelles ont tendance à vivre plus longtemps que les mâles, tandis que chez les oiseaux, les mâles ont tendance à vivre plus longtemps que les femelles. Une explication possible de ces différences de durée de vie est l'hypothèse du X non protégé, qui suggère que le chromosome réduit ou absent du sexe hétérogamétique (par exemple le chromosome Y chez les mammifères et le chromosome W chez les oiseaux) expose à des mutations délétères récessives sur l'autre chromosome sexuel. Bien que l'hypothèse du X non protégé soit intuitivement attrayante, elle n'avait jamais fait l'objet d'un test à grande échelle. Nous avons compilé des données sur la longévité des mâles et des femelles pour 229 espèces couvrant 99 familles, 38 ordres et huit classes à travers l'arbre de la vie. Conformément à l'hypothèse du X non protégé, une méta-analyse a montré que le sexe homogamétique vit en moyenne 17,6 % plus longtemps que le sexe hétérogamétique. Étonnamment, nous avons trouvé des différences substantielles dans le dimorphisme de la durée de vie entre les espèces hétérogamétiques femelles (chez lesquelles le sexe homogamétique vit 7,1 % plus longtemps) et les espèces hétérogamétiques mâles (chez lesquelles le sexe homogamétique vit 20,9 % plus longtemps). Nos résultats démontrent l'importance de prendre en compte la morphologie des chromosomes en plus de la sélection sexuelle et de l'environnement comme facteurs potentiels du dimorphisme sexuel, et font progresser notre compréhension fondamentale des mécanismes qui façonnent la durée de vie d'un organisme.

1. Introduction

Le dimorphisme sexuel se manifeste dans de nombreux traits et comportements de l'arbre du vivant. Par exemple, chez la baudroie des profondeurs ( Ceratias holboelli ), la femelle, de très grande taille, éclipse son homologue mâle, qui est si réduit qu'il apparaît comme un scrotum ancré à la peau de la femelle. Chez de nombreux oiseaux (par exemple les canards mandarins, Aix galericulata ), les motifs et la coloration des plumes des mâles éclipsent les plumes ternes des femelles. Enfin, la plupart des phasmes présentent un fort dimorphisme sexuel, les mâles ayant tendance à être plus élancés, plus susceptibles d'avoir la capacité de voler et possédant souvent une remarquable volonté de se disperser. Les différences de morphologie, de coloration et de comportement peuvent avoir des effets substantiels sur l'écologie d'un organisme. Dans cet article, nous cherchons à faire progresser la compréhension des mécanismes sous-jacents au dimorphisme sexuel dans l'un des traits les plus fondamentaux du cycle de vie : la durée de vie. Plus précisément, nous étudions la possibilité que les différences de durée de vie entre les sexes soient liées à la différence de leurs chromosomes sexuels.

Chez de nombreux organismes, la détermination du sexe est contrôlée par les chromosomes sexuels. Les organismes possédant deux chromosomes sexuels identiques (par exemple XX chez les femelles ou ZZ chez les oiseaux mâles) sont appelés sexe homogamétique. Les organismes possédant des chromosomes sexuels différents (par exemple XY chez les mâles ou ZW chez les oiseaux femelles) sont appelés sexe hétérogamétique.

L'hypothèse du X non protégé suggère que la réduction ou l'absence du second chromosome sexuel dans le sexe hétérogamétique (par exemple le chromosome Y chez les mammifères ou le chromosome W chez les oiseaux) pourrait conduire les organismes hétérogamétiques à être plus susceptibles d'exprimer des caractéristiques morphologiques et physiologiques indésirables. Cette prédiction est basée sur le fait que toute mutation délétère récessive sur le chromosome X ou Z est susceptible d'être exprimée dans le sexe hétérogamétique, alors que ces mutations seront généralement masquées par la seconde copie du chromosome X ou Z dans le sexe homogamétique. L'expression de ces mutations délétères devrait diminuer la longévité dans le sexe hétérogamétique.

Certains éléments anecdotiques soutiennent l'hypothèse du X non protégé. Par exemple, chez les mammifères, les mâles sont du sexe hétérogamétique et ont tendance à avoir une durée de vie plus courte que les femelles. À l'inverse, chez les oiseaux, les mâles sont du sexe homogamétique et vivent généralement plus longtemps que les femelles. Conformément à la tendance à la mortalité hétérogamétique, le sex-ratio adulte des populations de tétrapodes est biaisé en faveur du sexe homogamétique, comme on pourrait s'y attendre si le sexe hétérogamétique avait des taux plus élevés de mortalité précoce et donc une durée de vie plus courte. Cependant, certains chercheurs ont remis en question l'influence de l'hypothèse du X non protégé, soulignant que les différences de durée de vie entre les sexes ne sont pas uniquement alimentées par la génétique, mais sont également influencées par une combinaison d'investissement parental, d'exposition aux prédateurs, de sélection sexuelle et d'autres facteurs biotiques.

Outre le X non protégé, d'autres mécanismes tels que le « Y toxique » peuvent raccourcir la durée de vie des mâles, comme on le voit chez la drosophile , dans laquelle le chromosome Y peut avoir un impact sur l'expression génétique d'autres chromosomes et provoquer des mutations délétères. Le mosaïcisme cellulaire, où les mutations somatiques font que les cellules ont des génotypes différents, pourrait également expliquer le rôle des chromosomes sexuels dans la mortalité hétérogamétique. Ce mosaïcisme pourrait entraîner la perte, le gain et le réarrangement interne de chromosomes entiers, et à mesure qu'un organisme vieillit, son mosaïcisme augmente, et à des taux plus élevés dans les chromosomes sexuels que dans les autosomes. Une perte complète de chromosomes peut se produire à la fois dans les chromosomes X et Y, mais chez les femelles, cela se produit généralement dans le X inactif, ce qui atténue les conséquences génétiques car l'expression génétique peut toujours se produire dans le chromosome X actif restant. Cependant, chez les hommes, la perte des chromosomes X et Y pourrait entraîner davantage de problèmes, car les hommes ne disposent pas d’une deuxième copie de l’un ou l’autre chromosome sexuel, ce qui augmente le risque d’expression génétique défavorable et diminue la longévité.

Dans cette étude, nous cherchons à étendre les travaux antérieurs en déterminant si les prédictions de l'hypothèse du X non protégé sont confirmées non seulement chez les oiseaux et les mammifères, qui diffèrent par bien d’autres façons que celle de leurs chromosomes sexuels, mais aussi à travers l'arbre de la vie. Plus précisément, nous nous demandons si le sexe hétérogamétique a tendance à avoir une longévité réduite par rapport au sexe homogamétique. L'extension de la portée phylogénétique de cette étude par rapport aux travaux précédents est importante, car elle nous donne plus de pouvoir pour distinguer l'importance des chromosomes sexuels des idiosyncrasies de clades particuliers. Cependant, il s'agit d'une étude corrélative et, en tant que telle, elle ne peut pas prouver de causalité.

2. Matériel et méthodes

En compilant de grands ensembles de données, nous avons eu un ensemble de données sur la longévité de 229 espèces animales réparties en 99 familles, 38 ordres et huit classes.

Pour déterminer si le sexe homogamétique vivait plus longtemps, nous avons calculé le rapport de réponse logarithmique de la longévité du sexe homogamétique par rapport au sexe hétérogamétique pour chaque espèce.

 Avant d'effectuer nos analyses principales, nous avons vérifié si le type de données collectées (âge moyen, maximum ou médian) ou les circonstances dans lesquelles vivent les individus (captivité ou sauvage) affectaient la différence entre la durée de vie homogamétique et la durée de vie hétérogamétique. Ensuite, nous avons cherché à savoir si les relations phylogénétiques entre les espèces pouvaient affecter nos résultats.

3. Résultats

Conformément à l'hypothèse du X non protégé, le sexe homogamétique vit en moyenne 17,6 % plus longtemps que le sexe hétérogamétique ( p = 0,014). Les mammifères (classe Mammalia), les insectes (classe Insecta), les reptiles (classe Reptilia) et les poissons à nageoires rayonnées (classe Acrinopterygii) ont montré un dimorphisme de durée de vie plus élevé que les arachnides (classe Arachnida), les oiseaux (classe Aves), les poissons cartilagineux (classe Chondrichthyes) et les amphibiens (classe Amphibia). Il est intéressant de noter que les espèces avec une détermination du sexe hétérogamétique femelle avaient un degré de dimorphisme de durée de vie significativement plus faible ( p = 0,019) (7,1 %) que les espèces avec une détermination du sexe hétérogamétique mâle (20,9 %). Un test post hoc de Levene a déterminé qu'il n'y a pas de différence dans l'égalité des variances entre la durée de vie hétérogamétique féminine et la durée de vie hétérogamétique masculine ( p = 0,156).

4. Discussion

Notre étude fournit la preuve que, dans de nombreux taxons, le sexe hétérogamétique a tendance à avoir une durée de vie considérablement plus courte que le sexe homogamétique. Autrement dit, la morphologie chromosomique d'un organisme semble jouer un rôle substantiel dans la formation de ce trait clé du cycle biologique. La différence de 17,6 % entre les durées de vie des sexes homogamétiques et hétérogamétiques révélée ici est suffisamment importante pour avoir des implications écologiques et évolutives majeures. Cependant, les chromosomes sexuels hétérogamétiques incluent tout, depuis une absence complète du deuxième chromosome sexuel (X0 ou Z0), jusqu'à un deuxième chromosome sexuel très réduit (par exemple XY chez l'homme), en passant par des chromosomes X et Y ou Z et W de longueur presque égale. Comme toutes les espèces hétérogamétiques n'ont pas de chromosome sexuel dégradé, notre étude représente probablement un test conservateur de l'hypothèse du X non protégé. Une orientation future sera de tester formellement l'hypothèse selon laquelle la différence de durée de vie entre les sexes est proportionnelle à la différence proportionnelle de longueur des chromosomes entre les sexes. Il s’agit de tester l’idée selon laquelle les espèces chez lesquelles le deuxième chromosome est absent ou extrêmement réduit ont une plus grande réduction de la durée de vie du sexe hétérogamétique que les taxons chez lesquels la différence entre les chromosomes sexuels est relativement faible. Idéalement, cette question devrait être abordée en utilisant un éventail diversifié de taxons, à la fois pour des raisons de généralité et pour inclure des espèces avec autant de configurations chromosomiques, de cycles de vie et de systèmes de reproduction différents que possible. Une autre direction intéressante pour les recherches futures serait de commencer à quantifier les contributions relatives de facteurs tels que la morphologie des chromosomes, la sélection sexuelle, l’investissement parental et l’exposition aux prédateurs.

Notre deuxième constatation majeure est que lorsque les hommes sont du sexe hétérogamétique, ils meurent 20,9 % plus tôt que leurs homologues féminines, mais lorsque les femmes sont du sexe hétérogamétique, elles meurent seulement 7,1 % plus tôt que leurs homologues masculines. Trois explications possibles à cette tendance surprenante sont les suivantes : (1) le degré de dégradation du chromosome Y, (2) la dynamique des télomères et (3) les effets secondaires de la sélection sexuelle.

• (1) / Il est possible que le chromosome Y des espèces hétérogamétiques mâles ait tendance à être plus dégradé que le chromosome W des espèces hétérogamétiques femelles, ce qui pourrait conduire à une différence de durée de vie hétérogamétique entre les systèmes XY et ZW. Nous savons que de nombreux mammifères (y compris les humains) ont des chromosomes Y fortement réduits. Il existe également des preuves que la longueur relative des chromosomes W et Z peut varier considérablement même au sein des clades (par exemple, les oiseaux, les serpents). Cependant, une analyse comparative de la dégradation des chromosomes à travers l'arbre de la vie n'a pas encore été réalisée.
• (2) / Les télomères sont des sections d'ADN non codant situées aux extrémités des chromosomes qui protègent l'ADN codant de la détérioration lors de la réplication cellulaire et d'autres processus cellulaires. La réplication cellulaire endommage les télomères et des études suggèrent que la perte de longueur des télomères au fil du temps provoque la progression du vieillissement et le raccourcissement de la durée de vie. Cependant, l'œstrogène stimule un promoteur de l'enzyme télomérase, qui guérit les télomères endommagés en ajoutant des paires de bases télomériques à ses extrémités et active indirectement d'autres voies de réparation de l'ADN. Bien que nous ne sachions pas si l'œstrogène est important dans toutes les espèces que nous étudions, il est possible que l'effet de l'œstrogène sur l'activation de la télomérase puisse aider à expliquer la diminution plus faible de la durée de vie lorsque les femelles sont du sexe hétérogamétique.
• (3) / Dans de nombreux cas, les mâles subissent une compétition sexuelle plus intense que les femelles, car ils sont plus efficaces sur le plan reproductif et prennent donc plus de risques lorsqu'ils recherchent une opportunité d'accouplement (par exemple, les mâles se battent pour avoir accès aux femelles ou pour établir leur territoire). En général, les femelles ne sont pas aussi efficaces pour se reproduire, contribuent davantage à leur progéniture que les pères et sont donc censées adopter des comportements à moindre risque. Une mortalité plus élevée chez les mâles due aux effets secondaires de la sélection sexuelle, en combinaison avec l'effet des chromosomes sexuels sur la longévité, pourrait également expliquer pourquoi il existe une différence de durée de vie plus faible entre les femelles ZW et les mâles ZZ par rapport aux mâles XY et aux femelles XX.

La compréhension des mécanismes qui sous-tendent la différence substantielle de dimorphisme de la durée de vie entre les espèces hétérogamétiques mâles et femelles est une orientation importante pour les recherches futures, car cela pourrait améliorer notre compréhension des facteurs qui affectent le vieillissement. L’allongement de la durée de vie humaine représente une industrie de plusieurs milliards de dollars, mais il existe un manque crucial de connaissances et nous avons beaucoup à apprendre sur la biologie fondamentale qui sous-tend la longévité et les facteurs des différences de durée de vie entre les sexes et les espèces. Ici, nous avons fourni la première preuve que le sexe hétérogamétique meurt, en moyenne, plus tôt que son homologue homogamétique dans toute une gamme de taxons. Nous avons également constaté que le dimorphisme de la durée de vie entre les sexes est plus important chez les espèces hétérogamétiques mâles que chez les espèces hétérogamétiques femelles. Ces découvertes constituent une étape cruciale dans la découverte des mécanismes sous-jacents qui affectent la longévité, ce qui pourrait indiquer des voies pour prolonger la vie. Nous ne pouvons qu’espérer que davantage de réponses seront trouvées au cours de notre vie.